Emergence of prefrontal neural dynamics through cognitive training
Emergence d'une dynamique neuronale préfrontale par l'entraînement cognitif
Résumé
Learning to learn refers to the ability to extract general rules from specific experiences to accelerate future learning, a process facilitated through cognitive training. Although the lateral prefrontal cortex-midcingulate cortex network is known to be involved in this process (Browning et al., 2007; Procyk et al., 2016), the neural changes occurring from a naïve state to the learning to learn level remain poorly studied. To address this, we first refined the rostro-caudal functional organisation of this network using resting-state fMRI in 15 monkeys. Then we conducted longitudinal electrophysiological recordings, including single-unit activity, event-related potentials from local field potentials, and functional connectivity using two monkeys who were task naïve at the start of recordings. The monkeys performed a series of tasks, ranging from a baseline non-cognitive task to discrimination learning and reversal learning tasks, allowing us to track neural adaptations over time. Feedback processing was central to our approach, as it drove the learning process, enabling the subjects to adjust their strategies and improve their performance. We also conducted a comprehensive behavioural analysis, demonstrating how our subjects learned and adapted across tasks, progressively acquiring more efficient learning strategies. Interestingly, our monkeys did not learn in the same way as reported in previous studies (Faraut et al., 2016; Harlow, 1949; Wilson & Gaffan, 2008). Both monkeys successfully reached the learning to learn level, but each displayed distinct patterns of neural changes across all measured levels, including single-unit activity, LFPs, and functional connectivity. Moreover, the two monkeys exhibited different motivational profiles, which allowed us to identify specific effects of motivation on feedback processing and overall task performance. These differences in motivational states provided unique insights into how internal states can modulate neural activity and influence learning efficiency. Our findings demonstrated distinct neural changes that accompany the transition from task-specific learning to the more generalized learning to learn level. Furthermore, motivational analysis highlighted its crucial role in modulating feedback processing and neural dynamics. These results contribute to a larger project aimed at understanding the neural basis of cognitive training. Additional analyses, such as oscillatory activity or those focused on aspects beyond feedback processing, like action planning, may further clarify the neuronal dynamics underlying cognitive training and contribute to a more comprehensive understanding of the mechanisms of learning to learn.
Apprendre à apprendre fait référence à la capacité d’extraire des règles générales à partir d’expériences spécifiques pour accélérer les apprentissages futurs, un processus facilité par l'entraînement cognitif. Bien que le réseau formé par le cortex préfrontal latéral et le cortex cingulaire moyen soit reconnu pour jouer un rôle clé dans ce processus (Browning et al., 2007; Procyk et al., 2016), les changements neuronaux qui se produisent depuis un état naïf jusqu’au niveau d’apprendre à apprendre restent peu étudiés. Pour pallier ce manque, nous avons d’abord affiné l'organisation fonctionnelle rostro-caudale de ce réseau à l’aide d’une étude utilisant l’IRM fonctionnelle au repos chez 15 singes. Ensuite, nous avons réalisé des enregistrements électrophysiologiques longitudinaux, incluant des analyses d'activité unitaire, des potentiels évoqués à partir des potentiels de champs locaux et de connectivité fonctionnelle chez deux singes naïfs. Ces singes ont été soumis à une série de tâches allant d’une tâche de référence sans apprentissage cognitif à des tâches d’apprentissage discriminatif et d’inversion (« discrimination learning » et « reversal learning »), nous permettant ainsi de suivre les adaptations neuronales au fil du temps. Le traitement des retours, appelé « feedback », était au cœur de notre approche, car il guidait le processus d’apprentissage, permettant aux sujets d’ajuster leurs stratégies et d’améliorer leurs performances. Nous avons également mené une analyse comportementale complète, montrant comment nos sujets ont appris et se sont adaptés aux différentes tâches, en acquérant progressivement des stratégies d’apprentissage plus efficaces. Il est intéressant de noter que nos singes n’ont pas appris de la même manière que dans les études précédentes (Faraut et al., 2016; Harlow, 1949; Wilson & Gaffan, 2008). Bien que les deux singes aient appris à apprendre, chacun a montré des schémas distincts de changements neuronaux à tous les niveaux mesurés, incluant l’activité unitaire, les potentiels de champs locaux et la connectivité fonctionnelle. De plus, les deux singes ont présenté des profils motivationnels différents, ce qui nous a permis d’identifier des effets spécifiques de la motivation sur le traitement des « feedbacks » et les performances globales. Ces différences d’états motivationnels ont offert des perspectives uniques sur la manière dont les états internes peuvent moduler l'activité neuronale et influencer l'efficacité de l'apprentissage. Nos résultats ont démontré des changements neuronaux distincts qui accompagnent la transition de l'apprentissage spécifique à une tâche vers un niveau plus généralisé d’apprentissage à apprendre. Par ailleurs, l'analyse motivationnelle a mis en évidence son rôle crucial dans la modulation du traitement des « feedbacks » et des dynamiques neuronales. Ces résultats s'inscrivent dans le cadre d'un projet plus vaste visant à comprendre les bases neuronales de l'entraînement cognitif. Des analyses supplémentaires, telles que les oscillations ou celles centrées sur des aspects autres que le traitement des « feedbacks », comme la planification des actions, pourraient aider à mieux définir les dynamiques neuronales sous-tendant l'entraînement cognitif et à offrir une compréhension plus complète des mécanismes d’apprentissage à apprendre.
Domaines
NeurosciencesOrigine | Version validée par le jury (STAR) |
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